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La «boue électrique» regorge de nouvelles bactéries mystérieuses | Science


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Les bactéries présentes dans les échantillons de boue transformés en piles à combustible microbiennes produisent suffisamment d’électricité pour alimenter une voiture miniature.

Volker Steger / Source scientifique

Par Elizabeth Pennisi

Pour Lars Peter Nielsen, tout a commencé avec la mystérieuse disparition du sulfure d’hydrogène. Le microbiologiste avait collecté de la boue noire et puante du fond du port d’Aarhus au Danemark, l’avait jetée dans de grands béchers en verre et inséré des microcapteurs personnalisés qui détectaient des changements dans la chimie de la boue. Au début de l’expérience, la boue était saturée de sulfure d’hydrogène – la source de la puanteur et de la couleur du sédiment. Mais 30 jours plus tard, une bande de boue était devenue plus pâle, suggérant que du sulfure d’hydrogène avait disparu. Finalement, les microcapteurs ont indiqué que tout le composé avait disparu. Compte tenu de ce que les scientifiques savaient sur la biogéochimie de la boue, se souvient Nielsen, qui travaille à l’Université d’Aarhus, «cela n’avait aucun sens.»

La première explication, dit-il, était que les capteurs étaient faux. Mais la cause s’est avérée bien inconnue: des bactéries qui rejoignent les cellules bout à bout pour construire des câbles électriques capables de transporter du courant jusqu’à 5 centimètres à travers la boue. L’adaptation, jamais vue auparavant chez un microbe, permet à ces soi-disant bactéries câbles de surmonter un défi majeur auquel font face de nombreux organismes vivant dans la boue: le manque d’oxygène. Son absence empêcherait normalement les bactéries de métaboliser des composés, tels que le sulfure d’hydrogène, comme aliments. Mais les câbles, en reliant les microbes à des sédiments plus riches en oxygène, leur permettent d’effectuer la réaction sur de longues distances.

Lorsque Nielsen a décrit la découverte pour la première fois en 2009, ses collègues étaient sceptiques. Filip Meysman, ingénieur chimiste à l’Université d’Anvers, se souvient avoir pensé: «C’est complètement absurde. Oui, les chercheurs savaient que les bactéries pouvaient conduire l’électricité, mais pas sur les distances suggérées par Nielsen. C’était «comme si nos propres processus métaboliques auraient un effet à 18 kilomètres de là», explique le microbiologiste Andreas Teske de l’Université de Caroline du Nord, à Chapel Hill.

Mais plus les chercheurs ont cherché de la boue «électrifiée», plus ils l’ont trouvée, à la fois en eau salée et fraîche. Ils ont également identifié un deuxième type de microbe électrique aimant la boue: des bactéries à nanofils, des cellules individuelles qui développent des structures protéiques capables de déplacer des électrons sur des distances plus courtes. Ces microbes à nanofils vivent apparemment partout, y compris dans la bouche humaine.

Les fils de bactéries de câbles conducteurs d’électrons peuvent s’étirer jusqu’à 5 centimètres de la boue plus profonde, où l’oxygène est rare et le sulfure d’hydrogène est commun, aux couches de surface plus riches en oxygène.

Lars Riis-Damgaard et Steffen Larsen

Les découvertes obligent les chercheurs à réécrire les manuels; repenser le rôle que jouent les bactéries de la boue dans le recyclage d’éléments clés tels que le carbone, l’azote et le phosphore; et reconsidérer leur influence sur les écosystèmes aquatiques et le changement climatique. Les scientifiques poursuivent également des applications pratiques, explorant le potentiel des bactéries des câbles et des nanofils pour lutter contre la pollution et alimenter les appareils électroniques (voir l’encadré ci-dessous). «Nous voyons beaucoup plus d’interactions au sein des microbes et entre les microbes se faire par l’électricité», dit Meysman. «Je l’appelle la biosphère électrique.»

La plupart des cellules se développent en volant des électrons d’une molécule, un processus appelé oxydation, et en les donnant à une autre molécule, généralement de l’oxygène – ce qu’on appelle la réduction. L’énergie récoltée à partir de ces réactions entraîne les autres processus de la vie. Dans les cellules eucaryotes, y compris la nôtre, de telles réactions «redox» se produisent sur la membrane interne des mitochondries, et les distances impliquées sont minuscules – juste des micromètres. C’est pourquoi tant de chercheurs étaient sceptiques quant à l’affirmation de Nielsen selon laquelle les bactéries des câbles déplaçaient des électrons sur une étendue de boue équivalente à la largeur d’une balle de golf.

Le sulfure d’hydrogène en voie de disparition était essentiel pour le prouver. Les bactéries produisent le composé dans la boue en décomposant les débris végétaux et autres matières organiques; dans les sédiments plus profonds, le sulfure d’hydrogène s’accumule parce qu’il y a peu d’oxygène pour aider d’autres bactéries à le décomposer. Pourtant, dans les béchers du laboratoire de Nielsen, le sulfure d’hydrogène disparaissait de toute façon. De plus, une teinte rouillée est apparue à la surface de la boue, indiquant qu’un oxyde de fer s’était formé.

Une nuit, se réveillant de son sommeil, Nielsen a proposé une explication bizarre: Et si les bactéries enfouies dans la boue complétaient la réaction redox en contournant d’une manière ou d’une autre les couches pauvres en oxygène? Et si, à la place, ils utilisaient les vastes réserves de sulfure d’hydrogène comme donneur d’électrons, puis transportaient les électrons vers le haut vers la surface riche en oxygène? Là, le processus d’oxydation produirait de la rouille si du fer était présent.

Trouver ce qui transportait ces électrons s’est avéré compliqué. Premièrement, Nils Risgaard-Petersen, de l’équipe de Nielsen, a dû écarter une possibilité plus simple: les particules métalliques dans les sédiments transportaient des électrons vers la surface et provoquaient l’oxydation. Il a accompli cela en insérant une couche de perles de verre, qui ne conduisent pas l’électricité, dans une colonne de boue. Malgré cet obstacle, les chercheurs ont quand même détecté un courant électrique se déplaçant dans la boue, suggérant que les particules métalliques n’étaient pas le conducteur.

Pour voir si une sorte de câble ou de fil transportait des électrons, les chercheurs ont ensuite utilisé un fil de tungstène pour faire une tranche horizontale à travers une colonne de boue. Le courant vacilla, comme si un fil avait été coupé. D’autres travaux ont réduit la taille du conducteur, suggérant qu’il devait avoir au moins 1 micromètre de diamètre. «C’est la taille conventionnelle des bactéries», dit Nielsen.

Lars Peter Nielsen a découvert des bactéries dans les câbles dans la boue du port local.

Lars Kruse / AU Foto

Finalement, les micrographies électroniques ont révélé un candidat probable: des filaments bactériens longs et minces qui sont apparus dans la couche de billes de verre insérées dans les béchers remplis de boue du port d’Aarhus. Chaque filament était composé d’un empilement de cellules – jusqu’à 2000 – enfermé dans une membrane externe striée. Dans l’espace entre cette membrane et les cellules empilées, de nombreux «fils» parallèles étiraient la longueur du filament. L’apparence en forme de câble a inspiré le nom commun du microbe.

Meysman, l’ancien sceptique, est rapidement devenu un converti. Peu de temps après que Nielsen a annoncé sa découverte, Meysman a décidé d’examiner l’un de ses propres échantillons de boue marine. «J’ai remarqué les mêmes changements de couleur dans les sédiments qu’il a vus», se souvient Meysman. «C’était une instruction de Dame Nature de prendre cela plus au sérieux.»

Son équipe a commencé à développer des outils et des techniques pour enquêter sur les microbes, travaillant parfois en collaboration avec le groupe de Nielsen. C’était difficile. Les filaments bactériens avaient tendance à se dégrader rapidement une fois isolés, et les électrodes standard pour mesurer les courants dans les petits conducteurs ne fonctionnaient pas. Mais une fois que les chercheurs ont appris à choisir un seul filament et à fixer rapidement une électrode personnalisée, «nous avons constaté une conductivité très élevée», explique Meysman. Les câbles vivants ne rivalisent pas avec les fils de cuivre, dit-il, mais ils sont à égalité avec les conducteurs utilisés dans les panneaux solaires et les écrans de téléphone portable, ainsi qu’avec les meilleurs semi-conducteurs organiques.

Les chercheurs ont également disséqué l’anatomie des bactéries du câble. À l’aide de bains chimiques, ils ont isolé la gaine cylindrique, trouvant qu’elle contient 17 à 60 fibres parallèles, collées le long de l’intérieur. La gaine est la source de la conductance, ont rapporté Meysman et ses collègues l’année dernière Communications de la nature. Sa composition exacte est encore inconnue, mais pourrait être à base de protéines.



Sulfure d’hydrogène Oxygène (O 2 ) 1 cm 2 1 3

1 3 2 Littorella uniflora Eau Fil protéiné Bactérie Câble Bactérie Oxyde de fer (Fe +3 )

e e e e e e e e e e OXYDATION RÉDUCTION TRANSFERT ÉLECTRONIQUE e Acétate Gaz carbonique + Les électrons voyagent le long des nanofils ou des câbles bactériens. e Sulfure Sulfate + + Hydrogène Fe +3 Fe +2 Eau Des réactions telles que Des réactions telles que libérer des électrons. 1 2 3 e O 2 Un défi environnement Dans l’océan et l’eau douce sédiments, l’oxygène nécessaire au métabolisme est généralement limité à couches superficielles ou à proximité les racines des plantes. Plus profondément couches, hydrogène toxique le sulfure s’accumule comme la matière organique se décompose. Bactéries à nanofilsTrouvé presquepartoutmicrobiologistesont regardé, cesnavette bactérienneélectrons gagnéspar oxydation decomposés organiquesle long de la protéinenanofils àacceptant les électronssubstances ou cellules.Parfois cesdes fils sont utilisésattraper des électronsau lieu. Bactéries du câbleCes bactériescréer un cylindrede dirigerfils qui enveloppentune chaîne de cellules.Les fils permettentles microbes pourtransférer des électronsacquise en oxydantsulfure d’hydrogèneà riche en oxygènesédiment, oùles électrons sontutilisé pour faire de l’eau. Microbes électriques de la boueAu moins deux types de bactéries ont développé des solutions électriques pour gagner de l’énergie. Ces microbes, découverte pour la première fois dans la boue, séparez les réactions de réduction et d’oxydation qui libèrent l’énergie nécessaire pour alimenter la vie. Pour permettre ces réactions, les bactéries à nanofils déplacent des électrons juste des micro- mètres entre les cellules, particules ou autres accepteurs d’électrons. Les bactéries du câble déplacent les électrons plus loin: jusqu’à 5 centimètres aux sédiments riches en oxygène.

V. ALTOUNIAN /SCIENCE

«C’est un organisme compliqué», déclare Nielsen, qui dirige désormais un centre d’électromicrobiologie, créé en 2017 par le gouvernement danois. Parmi les défis auxquels le centre est confronté, il y a la production en masse de microbes en culture. «Si nous avions une culture pure, ce serait beaucoup plus facile» de tester des idées sur le métabolisme cellulaire et les influences environnementales sur la conductance, déclare Andreas Schramm, du centre. Les bactéries cultivées permettraient également d’isoler plus facilement les fils du câble et de tester des applications potentielles pour la biorestauration et la biotechnologie.

Même en tant que chercheurs casse-tête sur les bactéries des câbles, d’autres ont étudié un autre grand acteur de la boue électrique: les bactéries nanofils, qui au lieu d’empiler des cellules dans des câbles, font germer des fils protéiques s’étendant sur 20 à 50 nanomètres de chaque cellule.

Comme pour les bactéries du câble, une chimie des sédiments déroutante a conduit à la découverte de microbes à nanofils. En 1987, le microbiologiste Derek Lovley, maintenant à l’Université du Massachusetts, Amherst, essayait de comprendre comment le phosphate provenant du ruissellement d’engrais – un nutriment qui favorise la prolifération d’algues – est libéré des sédiments sous la rivière Potomac à Washington, DC Il soupçonnait que les microbes étaient à travailler et a commencé à les tamiser de la boue. Après en avoir grandi un, maintenant appelé Geobacter metallireducens, il a remarqué (sous un microscope électronique) que les bactéries ont germé des connexions avec des minéraux de fer à proximité. Il soupçonnait que ces fils transportaient des électrons, et a finalement compris que Geobacter orchestre les réactions chimiques dans la boue en oxydant les composés organiques et en transférant les électrons aux minéraux. Ces minéraux réduits libèrent alors leur emprise sur le phosphore et d’autres éléments.

Comme Nielsen, Lovley a fait face au scepticisme lorsqu’il a décrit pour la première fois son microbe électrique. Aujourd’hui, cependant, lui et d’autres ont documenté près d’une douzaine de types de microbes à nanofils, les trouvant dans une variété d’environnements en plus de la boue. De nombreux électrons navettes vers et depuis les particules dans les sédiments. Mais certains comptent sur d’autres microbes pour obtenir ou stocker des électrons. De tels partenariats biologiques permettent aux deux microbes de «faire de nouveaux types de chimie qu’aucun organisme ne peut faire seul», explique Victoria Orphan, géobiologiste au California Institute of Technology. Alors que les bactéries du câble résolvent leurs besoins redox par un transport longue distance vers la boue oxygénée, ces microbes dépendent des métabolismes les uns des autres pour satisfaire leurs besoins redox.

Certains chercheurs débattent encore de la manière dont les nanofils bactériens conduisent les électrons. Lovley et ses collègues sont convaincus que les chaînes de protéines appelées pilines, constituées d’acides aminés en forme d’anneau, sont essentielles. Lorsque lui et ses collègues ont réduit le nombre d’acides aminés annelés dans la piline, les nanofils sont devenus de plus mauvais conducteurs. «C’était vraiment surprenant», dit Lovley, car les protéines sont généralement considérées comme des isolants. Mais d’autres pensent que la question est loin d’être réglée. Orphelin, pour sa part, dit que même s’il y a des preuves convaincantes … je ne pense toujours pas [nanowire conductance] est bien compris. »

Ce qui est clair est que les bactéries électriques sont partout. En 2014, par exemple, des scientifiques ont trouvé des bactéries du câble dans trois habitats très différents de la mer du Nord: un marais salé intertidal, un bassin de fond où les niveaux d’oxygène chutent à près de zéro à certaines périodes de l’année et une plaine de boue submergée juste à côté de la côte. (Ils ne les ont pas trouvés dans une zone sablonneuse peuplée de vers qui remuent les sédiments et perturbent les câbles.) Ailleurs, les chercheurs ont trouvé des preuves ADN de bactéries de câbles dans des bassins océaniques profonds et pauvres en oxygène, des zones de ventilation hydrothermale et des zones froides. suintements, ainsi que les mangroves et les vasières dans les régions tempérées et subtropicales.

Derek Lovley détecte les bactéries à nanofils en recherchant les courants électriques dans les échantillons de boue.

Volker Steger / Source scientifique

Les bactéries du câble se sont également manifestées dans les environnements d’eau douce. Après avoir lu les articles de Nielsen en 2010 et 2012, une équipe dirigée par le microbiologiste Rainer Meckenstock a réexaminé les carottes de sédiments forées lors d’une étude sur la pollution des eaux souterraines à Düsseldorf, en Allemagne. « Nous avons trouvé [cable bacteria] exactement là où nous pensions les trouver », à des profondeurs où l’oxygène était épuisé, se souvient Meckenstock, qui travaille à l’Université de Duisburg-Essen.

Les bactéries à nanofils sont encore plus largement distribuées. Les chercheurs les ont trouvés dans les sols, les rizières, le sous-sol profond et même les stations d’épuration des eaux usées, ainsi que dans les sédiments d’eau douce et marins. Ils peuvent exister partout où se forment les biofilms, et l’omniprésence des biofilms fournit une preuve supplémentaire du rôle important que ces bactéries peuvent jouer dans la nature.

La large gamme de bactéries de boue électrique suggère également qu’elles sont une force majeure dans les écosystèmes. En empêchant l’accumulation de sulfure d’hydrogène, par exemple, les bactéries du câble rendent probablement la boue plus habitable pour d’autres formes de vie. Meckenstock, Nielsen et d’autres les ont trouvés sur ou près des racines d’herbes marines et d’autres plantes aquatiques, qui dégagent de l’oxygène que les bactéries exploitent probablement pour décomposer le sulfure d’hydrogène. Cela, à son tour, protège les plantes des gaz toxiques. Le partenariat «semble être une propriété très générique des plantes aquatiques», déclare Meckenstock.

Robert Aller, biogéochimiste marin à l’Université de Stony Brook, pense que la bactérie peut également aider de nombreux invertébrés sous-marins, y compris des vers qui construisent des terriers permettant à l’eau oxygénée de s’écouler dans la boue. Il a découvert des bactéries de câble dépassant les côtés des tubes à vis sans fin, probablement pour qu’elles puissent puiser cet oxygène pour le stockage d’électrons. En retour, ces vers sont protégés du sulfure d’hydrogène toxique. «Les bactéries font [the burrow] plus vivable », déclare Aller, qui a décrit ces liens dans un article de juillet 2019 Progrès scientifiques.

Les microbes modifient également les propriétés de la boue, explique Sairah Malkin, écologiste au Centre des sciences environnementales de l’Université du Maryland. «Ce sont des ingénieurs d’écosystème particulièrement efficaces.» Les bactéries du câble «poussent comme une traînée de poudre», dit-elle; sur les récifs d’huîtres intertidaux, a-t-elle découvert, un seul centimètre cube de boue peut contenir 2859 mètres de câbles, qui cimentent les particules en place, rendant peut-être les sédiments plus stables pour les organismes marins.

Les bactéries modifient également la chimie de la boue, rendant les couches plus proches de la surface plus alcalines et les couches plus profondes plus acides, a découvert Malkin. De tels gradients de pH peuvent affecter «de nombreux cycles géochimiques», dit-elle, y compris ceux impliquant l’arsenic, le manganèse et le fer, créant des opportunités pour d’autres microbes.

Avec de vastes étendues de la planète couvertes de boue, les bactéries des câbles et des nanofils ont probablement une influence sur le climat mondial, selon les chercheurs. Les bactéries à nanofils, par exemple, peuvent dépouiller les électrons des matières organiques, telles que les diatomées mortes, puis les transférer vers d’autres bactéries qui produisent du méthane, un puissant gaz à effet de serre. Dans différentes circonstances, les bactéries du câble peuvent réduire la production de méthane.

Dans les années à venir, «Nous allons voir une large acceptation de l’importance de ces microbes pour la biosphère», dit Malkin. Un peu plus d’une décennie après que Nielsen ait remarqué la mystérieuse disparition du sulfure d’hydrogène de la boue d’Aarhus, il dit: «Il est étourdissant de penser à ce à quoi nous avons affaire ici.»



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